表皮毛是陆生植物中一种常见的表皮细胞特化的结构，是植物响应并抵御外界生物与非生物胁迫的第一道防线。植物器官上的表皮毛可有效减少水分蒸发，抵御高温胁迫，减少紫外线对叶肉细胞的损伤，其尖锐的结构和一些特化腺毛的分泌物质可以保护植物避免动物取食和病原菌侵袭。表皮毛在植物不同器官中的形成和分布受到严格精密地调控。如在模式植物拟南芥中，真叶上具有表皮毛，而子叶上却从来不长表皮毛。虽然表皮毛作为研究细胞分化及命运决定的经典细胞模型，其在真叶及其他有毛器官上的形成机制已有较深入的研究，但其在无毛器官中如何被有效抑制的分子机制仍不清楚。

近日，北京大学生命科学学院秦跟基教授课题组在植物学领域重要国际期刊Plant Physiology上在线发表了题为“TCP transcription factors suppress cotyledon trichomes by impeding a cell differentiation-regulating complex”的研究论文，揭示了拟南芥中TCP转录因子不仅在蛋白水平上直接抑制控制表皮毛形成的已知重要转录调控复合体MYB-bHLH-WD40（由MYB转录因子GL1、bHLH转录因子GL3和WD40蛋白TTG1组成，简称MBW）的活性，而且在转录水平上直接结合到表皮毛形成的抑制因子R3 MYB基因的启动子区并激活其表达，来间接抑制MBW转录复合体的转录激活活性，从而导致拟南芥的子叶上不长表皮毛的自然现象。

秦跟基课题组长期从事植物特有的重要转录因子家族TCP蛋白家族的功能研究（Plant Cell, 2013; Cell Research, 2015; Plant Cell, 2015; Plant Cell, 2017; PloS Genetics, 2018; iScience, 2019），为进一步克服TCP转录因子的功能冗余性，该课题组通过遗传杂交构建了TCP基因的七重突变体tcp2/3/4/5/10/13/17，观察发现tcp2/3/4/5/10/13/17的幼苗子叶上长出表皮毛（图1A-D），表明TCP转录因子在抑制子叶表皮毛形成的过程中起到重要作用。深入研究表明TCP4与MBW复合体中的组分GL3直接相互作用，抑制了MBW复合体的形成和转录激活活性，进而抑制其下游基因GL2的表达和表皮毛形成（图1E和1F）。TCP4不仅在子叶中表达，还与GL3的表达模式高度重合。在tcp2/3/4/5/10/13/17背景下敲除编码MBW复合体组分的基因GL1、GL3或其下游基因GL2，构建了八重突变体gl1 tcp2/3/4/5/10/13/17、gl3tcp2/3/4/5/10/13/17或gl2tcp2/3/4/5/10/13/17，观察发现这些八重突变体的子叶上的表皮毛均消失，该遗传分析结果首次确定了控制真叶表皮毛形成的信号途径在子叶中也存在，只是其活性受到TCP转录因子的有效抑制而不能促进子叶上长出表皮毛。而在以前，由于子叶本身没有表皮毛，仅通过单突变体gl1、gl2和gl3的分析甚至不能确定MBW转录复合体信号通路在子叶中是否存在。另一方面，染色质免疫共沉淀实验还证明了TCP转录因子可直接识别并结合一类表皮毛的负调控基因ETC1、ETC3、CPC和TCL2的启动子区，促进这些基因的表达，进而间接抑制MBW复合体的活性（图1E和1F）。该研究不仅揭示了拟南芥子叶不长表皮毛这一自然现象的分子机制，还揭示了MBW转录复合体活性如何受到TCP转录因子精细调控的机制，对表皮毛在不同器官中的特异性分布和表皮毛细胞命运决定，以及TCP功能的理解均具有重要意义。

拟南芥TCP转录因子抑制子叶表皮毛的形成。A. tcp七重突变体tcp2/3/4/5/10/13/17的子叶上具有表皮毛。B，C和D. 在七重突变体中表达TCP4或TCP10 均能互补tcp2/3/4/5/10/13/17子叶上长异位表皮毛的表型。E. 在野生型拟南芥的子叶中，TCP一方面可直接与GL3相互作用干扰MBW转录复合体的形成，另一方面通过直接促进表皮毛形成的负调控因子R3 MYB 基因的表达间接抑制MBW转录复合体的活性，从而抑制子叶上长出表皮毛。F. 在tcp2/3/4/5/10/13/17突变体中，TCP的缺乏导致MBW的转录激活活性解除抑制，从而长出了表皮毛。

秦跟基课题组博士生兰婧秋为该论文的第一作者，秦跟基为通讯作者。该课题组博士生于浩、已毕业的张金喆博士和原荣荣博士、以及安丰英博士为该论文的共同作者。北京大学生命科学学院的孙林华博士、钱伟强研究员和何航研究员、清华大学生命科学学院陈浩东研究员，以及北京大学现代农学院周岳研究员也参与了该工作。该研究受到科技部重点研发计划和国家自然科学基金的资助。